5.3: Ecotoxicología de población de vida silvestre
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5.3. Ecotoxicología de la población de vida silvestre
5.3.1. Investigación forense por accidente de poblaciones de buitres asiáticos
Autor: Nico van den Brink
Revisores: Ansje Löhr, John Elliott
Objetivos de aprendizaje:
Deberías ser capaz de
- describir cómo se utilizan los enfoques forenses en ecotoxicología
- reflexionar críticamente sobre la incertidumbre de la evaluación del riesgo prospectivo de nuevos productos químicos
Palabras clave: Farmacéuticos, incertidumbre, declive poblacional, monitoreo retrospectivo
Introducción
Históricamente, las poblaciones de buitres en India, Pakistán y Nepal eran demasiado numerosas para ser contadas efectivamente. A mediados de la década de 1990 los números en el norte de la India comenzaron a disminuir catastróficamente, lo que quedó evidenciado en el Parque Nacional Keoladeo (figura 1, Prakash 1999). Un seguimiento adicional del número de población indicó descensos sin precedentes de más del 90-99% desde mediados de la década de 1990 hasta principios de la década de 2000 para los buitres orientales de dorso blanco (Gyps bengalensis), los buitres de pico largo (Gyps indicus) y también los buitres de pico esbelto (Gyps tenuirostris) ( Prakash 1999).
En los años siguientes, se observaron descensos similares en Pakistán y Nepal, lo que indica que el factor causal no se limitó a un país o área específicos. Las pérdidas totales de buitres se estimaron en el orden de decenas de millones. Las primeras ideas sobre las posibles causas de esos descensos se centraron en enfermedades infecciosas conocidas o la posibilidad de nuevas enfermedades a las que la población de buitres no había estado previamente expuesta. Sin embargo, no se identificaron enfermedades que hubieran mostrado tasas similares de mortalidad en otras especies de aves. También se considera que los buitres tienen una respuesta inmune altamente desarrollada dada su dieta de animales muertos y a menudo en descomposición. Para obtener información, se realizaron estudios ecológicos interdisciplinarios iniciales para proporcionar una comprensión básica de la mortalidad de fondo en las especies afectadas. Estos estudios comenzaron en grandes colonias de Pakistán, pero fueron literalmente razas contra el tiempo, ya que algunas poblaciones ya habían disminuido en un 50%, mientras que otras ya estaban extirpadas, (Gilbert et al., 2006). A pesar de esas dificultades, se determinó que las muertes ocurrieron principalmente en aves adultas y no en la fase de anidación. Se realizaron estudios más profundos para discriminar entre la mortalidad natural de, por ejemplo, los novatos juveniles, la cual puede ser alta en verano, justo después del emplumamiento. Después de escrutar los datos no se observó estacionalidad en la mortalidad anormal, alta, lo que indica que esto no estaba relacionado con actividades reproductivas. Las investigaciones también revelaron otro factor importante de que estos buitres se alimentaban predominantemente de ganado doméstico, mientras que las observaciones telemétricas, utilizando transmisores para evaluar los patrones de vuelo y actividad de las aves, mostraron que las aves individuales podían abarcar distancias muy largas para llegar canales de ganado (hasta más de 100 km).
Dado que no se obtuvieron causas aparentes de mortalidad en los estudios ecológicos, se iniciaron más investigaciones diagnósticas, enfocadas en enfermedades infecciosas y realizadas en Pakistán (Oaks, 2011). No obstante, eso fue más fácil decirlo que hacerlo. Dado que un gran número de aves murieron, se consideró esencial establecer la logística necesaria para realizar los diagnósticos, incluyendo post-mortems, en todas las aves encontradas muertas. Aunque un elevado número de aves murieron, apenas se disponía de cadáveres frescos, debido a la lejanía de algunas áreas, la presencia de otros carroñeros y a menudo las condiciones cálidas que propiciaban una rápida descomposición de las cadáveres. Las post-mortem en una selección de aves revelaron que las aves sospechosas de mortalidad anormal sufrían gota visceral, que es un frotis pastoso blanco que cubre los tejidos del cuerpo, incluidos el hígado y el corazón. En las aves, esto es indicativo de insuficiencia renal. Las aves metabolizan el nitrógeno en ácido úrico (mamíferos en urea) que normalmente se excreta con las heces. Sin embargo, en caso de insuficiencia renal el ácido úrico no se excreta sino que se deposita en el organismo. Otras inspecciones de más aves confirmaron esto, y la hipótesis de trabajo se convirtió en que el aumento de la mortalidad fue causado por un factor inductor de insuficiencia renal en las aves.
Con base en el establecimiento de la insuficiencia renal como factor causal, se realizaron estudios histológicos y patológicos en varias aves halladas muertas los cuales revelaron que en aves con gota visceral, las lesiones renales fueron graves con necrosis tubular renal aguda (Oaks et al., 2004), confirmando la insuficiencia renal hipótesis. Sin embargo, no hubo indicios de infiltraciones de células inflamatorias, descartando las posibilidades de enfermedades infecciosas. Esa observación desplazó el foco hacia posibles efectos tóxicos, aunque no se conoció ningún caso previo con una sustancia química que causara efectos tan severos y extremadamente agudos. Primero se abordaron los sospechosos habituales de insuficiencia renal, como los metales traza (cadmio, plomo) pero también otros químicos tóxicos agudos como plaguicidas organofosforados y carbamatos y productos químicos organoclorados Ninguno de esos productos químicos ocurrió en niveles de preocupación y fueron descartados. Eso dejó a los investigadores sin lleva a ningún factor causal claro, ¡incluso después de años de estudio!
Algunos datos esenciales estaban disponibles, sin embargo:
1) La insuficiencia renal aguda parecía estar asociada con la mortalidad,
2) ningún agente infeccioso era probable que fuera causante apuntando a toxicidad química,
3) ya que la exposición era probable que fuera a través de la dieta, la exposición química debía estar relacionada con el ganado (la dieta predominante para los buitres), señalando compuestos presentes en el ganado como los productos veterinarios,
4) el uso generalizado de químicos veterinarios había comenzado hace relativamente poco tiempo.
Después de una encuesta a veterinarios en las zonas afectadas de Pakistán, un solo veterinario farmacéutico coincidió con los criterios, el diclofenaco. Este es un medicamento antiinflamatorio no esteroideo (AINE) desde hace mucho tiempo utilizado en la medicina humana pero que solo se introdujo desde la década de 1990 como farmacéutico veterinario en India, Pakistán y países circundantes. Los AINE son compuestos nefrotóxicos conocidos, aunque no se conocieron casos con impactos tan agudos y severos. Los análisis químicos de riñones de buitres confirmaron que los riñones de aves con gota visceral contenían diclofenaco, las aves sin signos de gota visceral no. También los riñones de aves que mostraron gota visceral y que murieron en cautiverio mientras se estudiaban, fueron positivos para diclofenaco, al igual que la carne con la que se alimentaron. Todo esto indicó la toxicidad del diclofenaco como causa de la mortalidad, la cual fue validada en estudios de exposición, dosificando buitres cautivos con diclofenaco. Las especies de buitres Gyps aparecieron extremadamente sensibles al diclofenaco, mostrando efectos tóxicos al 1% de la dosis terapéutica para especies de mamíferos ganaderos.
Este mecanismo subyacente para esa sensibilidad aún no se ha explicado, pero inicialmente tampoco estaba claro por qué las poblaciones se vieron impactadas en tal grado. Eso se encontró relacionado con la ecología alimentaria de los buitres. Se demostró que volaban largas distancias para buscar canales, y como resultado de ello muestran una alimentación muy agregada, es decir, muchas aves en una sola canal (Green et al., 2004). De ahí que una sola canal contaminada pueda exponer a una gran parte inesperada de la población al diclofenaco. De ahí que una combinación de sensibilidad extrema, ecología forrajera y uso químico humano provocó el inicio de descensos extremos de población de algunas especies de buitres asiáticos del género Gyps, o los llamados “buitres del Viejo Mundo”.
Este caso demostró los desafíos que implica intentar desenredar los estresores causando efectos poblacionales muy aparentes incluso en especies imperativas como los buitres. Se necesitaron varios años de diferentes grupos de excelentes investigadores para realizar las investigaciones necesarias y estudios forenses (en condiciones a veces difíciles). Las lecciones aprendidas son que incluso para compuestos que se han utilizado durante mucho tiempo y se cree que se entienden bien, los efectos inesperados pueden hacerse evidentes. Existe consenso en que tales efectos pueden no estar cubiertos en las actuales evaluaciones de riesgo de los productos químicos antes de su uso y aplicación, pero esto también llama la atención sobre la necesidad de seguir monitoreando los organismos después de la comercialización para detectar posibles exposición y efectos. Cabe señalar que aún hoy en día, aunque el uso del diclofenaco está prohibido en grandes partes de Asia, el uso continuado aún ocurre debido a su efectividad en el tratamiento del ganado y sus bajos costos poniéndolo a disposición de los agricultores. Sin embargo, las poblaciones de buitres Gyps han demostrado recuperarse lentamente.
Referencias
Green, R.E., Newton, I.A., Shultz, S., Cunningham, A.A., Gilbert, M., Dolor, D.J., Prakash, V. (2004). La intoxicación por diclofenaco como causa de la población de buitres disminuye en todo el subcontinente indio. Revista de Ecología Aplicada 41, 793-800.
Gilbert, M., Watson, R.T., Virani, M.Z., Oaks, J.L., Ahmed, S., Chaudhry, M.J.I., Arshad, M., Mahmood, S., Ali, A., Khan, A.A. (2006). Rápidos descensos poblacionales y conglomerados de mortalidad en tres colonias de buitre oriental Gyps bengalensis en Pakistán por envenenamiento por diclofenaco. Oryx 40, 388-399.
Oaks, J.L., Gilbert, M., Virani, M.Z., Watson, R.T., Meteyer, C.U., Rideout, B.A., Shivaprasad, H.L., Ahmed, S., Chaudhry, M.J.I., Arshad, M., Mahmood, S., Ali, A., Khan, A.A. (2004). Los residuos de diclofenaco como causa de la disminución de la población de buitres en Pakistán. Naturaleza 427, 630-633.
Oaks, J.L., Watson, R.T. (2011). Buitres del sur de Asia en crisis: Contaminación ambiental con un farmacéutico. En: Elliott, J.E., Bishop, C.A., Morrissey, C.A. (Eds.) Ecotoxicología de Vida Silvestre. Springer, Nueva York, NY. pp. 413-441.
Prakash, V. (1999). Estado de buitres en el Parque Nacional Keoladeo, Bharatpur, Rajasthan, con especial referencia al choque poblacional en especies Gyps. Revista de la Sociedad de Historia Natural de Bombay 96, 365-378.
¿Qué rasgos ecológicos hacen que las poblaciones de buitres sean extremadamente vulnerables a la exposición a químicos como el diclofenaco?
¿Qué efectos indirectos esperas de los choques inducidos por químicos de los buitres asiáticos?
5.3.2. Nutrias, a PCB o no a PCB?
Autor: Nico van den Brink
Revisores: Ansje Löhr, Michiel Kraak, Pim Leonards, John Elliott
Objetivos de aprendizaje
Deberías ser capaz de:
- explicar la derivación de los niveles umbral tóxicos extrapolando entre especies
- analizar críticamente las implicaciones de la evaluación de riesgos para la conservación de especies
Palabras clave: Niveles de umbral, lectura transversal, sensibilidad específica de especie
La nutria europea (Lutra lutra) es una especie viva que históricamente se extiende por toda Europa. En la segunda mitad del siglo pasado las poblaciones disminuyeron en el noroeste de Europa, y a finales de la década de 1980 la especie fue declarada extinta en los Países Bajos. Varios factores contribuyeron a estas disminuciones, la exposición a bifenilos policlorados (PCB) y otros contaminantes se consideró una causa prominente. Los PCB pueden tener diferentes efectos sobre los organismos, principalmente mediados por los receptores Ah (ver sección Interacciones del receptor). Para evaluar la contribución real de la exposición química a la extinción de las nutrias, y el potencial de recuperación de la población, es esencial conocer las relaciones entre los niveles de exposición y los umbrales de riesgo. Sin embargo, dado que las nutrias son raras y están en peligro de extinción, se dispone de datos toxicológicos limitados sobre dichos umbrales. Por lo tanto, la mayoría de los datos toxicológicos se deduce de la investigación sobre otra especie de mostélidos, el visón (Mustela vison) (Basu et al., 2007), una especie piscívora de alto nivel trófico, frecuentemente utilizada en estudios toxicológicos. Varios estudios muestran que el visón es bastante sensible a los PCB, mostrando por ejemplo efectos sobre la longitud del báculo de los juveniles (Harding et al., 1999) e inducción de sistemas enzimáticos hepáticos y lesiones mandibulares (Folland et al., 2016). Con base en dichos estudios, se derivaron varios niveles umbral para nutrias, dependiendo de los criterios de valoración tóxicos abordados. Con base en el número de crías y supervivencia del kit, EC 50 se derivaron de aproximadamente 1.2 a 2.4 mg/kg de peso húmedo (Leonards et al., 1995), mientras que para disminuciones en los niveles de vitamina A por exposición a PCB, se evaluó un umbral de seguridad de 4 mg/kg en sangre (Murk et al., 1998).
Para restablecer una población viable de nutrias en los Países Bajos, a mediados de la década de 1990 se estableció un programa para reintroducir nutrias en los Países Bajos, incluido el monitoreo de PCB y otros contaminantes orgánicos en las nutrias. Las nutrias fueron capturadas en, por ejemplo, Bielorrusia, Suecia y República Checa. Los resultados iniciales mostraron que estas nutrias ya contenían < 1 mg/kg de PCB basado en el peso húmedo (van den Brink & Jansman, 2006), lo que se consideró por debajo de los límites de umbral mencionados anteriormente. Las nutrias individuales fueron radioetiquetadas, y la mayoría fueron recuperadas posteriormente como víctimas de incidencias automovilísticas. Con el tiempo, las concentraciones de PCB habían cambiado, aunque no en la misma dirección para todos los especímenes. Las hembras con altas concentraciones iniciales mostraron concentraciones decrecientes, debido a la lactancia, mientras que en los ejemplares machos la mayoría de las concentraciones aumentaron con el tiempo, como cabría esperar. Sin embargo, las concentraciones estaban en el rango de los niveles umbral, por lo que no se pudieron excluir los riesgos sobre los efectos. Desde que el programa de reintroducción se estableció en un área relativamente baja contaminada en los Países Bajos, se plantearon preguntas para los planes de reintroducción en áreas más contaminadas, como el Biesbosch donde los contaminantes aún pueden afectar a las nutrias.
Para evaluar los riesgos potenciales de contaminación por PCB en, por ejemplo, el Biesbosch para poblaciones de nutrias, se realizó un estudio de modelización en el que las concentraciones en peces del Biesbosch se modelaron en concentraciones en nutrias. Las concentraciones de PCB en los peces diferían entre especies (peces ricos en lípidos como anguila mayores concentraciones que peces blancos magros), tamaño de los peces (peces más grandes mayores concentraciones que peces más pequeños) y entre ubicaciones dentro del Biesbosch. Usando Factores de Biomagnificación (BMF) específicos para cada congénere de PCB (ver sección sobre Mezclas Complejas), se calcularon las concentraciones totales de PCB en lípidos de nutrias en base a las concentraciones de peces y diferentes composiciones de dietas de peces de las nutrias (por ejemplo, pescado blanco versus anguila, peces más grandes versus peces más pequeños, diferentes ubicaciones). Diferentes dietas resultaron en diferentes concentraciones de PCB modeladas en las nutrias, sin embargo, todas las concentraciones modeladas estuvieron por encima de los niveles umbral mencionados anteriormente (van den Brink y Sluiter, 2015). Esto indicaría que no se podían descartar riesgos de efectos para las nutrias, y llevó a la noción de que la liberación de nutrias en el Biesbosch no sería la mejor opción.
Sin embargo, una cuestión importante relacionada con dicha evaluación del riesgo es si los niveles umbral derivados del visón son aplicables a la nutria. Los niveles umbral resultantes para la nutria son bastante bajos y se ha observado superación de estas concentraciones en varios estudios. Por ejemplo, en poblaciones de nutrias escocesas muy prósperas se han registrado niveles de PCB mayores a 50 mg/kg de peso lipídico en hígados (Kruuk & Conroy, 1996). Esto es un orden de magnitud superior a los niveles umbral, lo que indicaría que incluso a concentraciones más altas, en las que se esperan efectos con base en estudios de visón, las poblaciones de nutrias de rango libre no parecen verse afectadas de manera adversa. En base a esto, la aplicabilidad de los niveles de umbral derivados del visón para las nutrias puede estar abierta a discusión.
El caso de las nutrias mostró que la derivación de los umbrales toxicológicos relevantes para el medio ambiente puede ser difícil debido a que las nutrias no son utilizadas regularmente en las pruebas de toxicidad. La aplicación de datos de una especie relacionada, en este caso el visón americano, sin embargo, puede ser limitada debido a diferencias en la sensibilidad. En este caso, esto podría resultar en evaluaciones demasiado conservadoras de los riesgos, aunque cabe señalar que esto puede ser diferente en otras combinaciones de especies. Por lo tanto, la lectura a través de la información de especies estrechamente relacionadas debe realizarse con mucho cuidado.
Referencias
Basu, N., Scheuhammer, A.M., Bursian, S.J., Elliott, J., Rouvinen-Watt, K., Chan, H.M. (2007). Visón como especie centinela en salud ambiental. Investigación Ambiental 103, 130-144.
Harding, L.E., Harris, M.L., Stephen, C.R., Elliott, J.E. (1999). Condición reproductiva y morfológica de visón silvestre (Mustela vison) y nutrias de río (Lutra canadensis) en relación con la contaminación por hidrocarburos clorados. Perspectivas de salud ambiental 107, 141-147.
Folland, W.R., Newsted, J.L., Fitzgerald, S.D., Fuchsman, P.C., Bradley, P.W., Kern, J., Kannan, K., Zwiernik, M.J. (2016). La inducción enzimática y la histopatología elucidan los efectos mediados por receptores de hidrocarburos arílicos versus los efectos mediados por receptores no arílicos de Aroclor 1268 en American Mink (Neovison vison). Toxicología y Química Ambiental 35, 619-634.
Kruuk, H., Conroy, J.W.H. (1996). Concentraciones de algunos organocloros en nutrias (Lutra lutra L) en Escocia: Implicaciones para las poblaciones. Contaminación Ambiental 92, 165-171.
Leonards, P.E.G., De Vries, T.H., Minnaard, W., Stuijfzand, S., Voogt, P.D., Cofino, W.P., Van Straalen, N.M., Van Hattum, B. (1995). Evaluación de datos experimentales sobre la inhibición de la reproducción inducida por PCB en visón, con base en un enfoque específico de isómeros y congéneres utilizando equivalencia tóxica de 2,3,7,8‐tetraclorodibenzo‐p-dioxina. Toxicología y Química Ambiental 14, 639-652.
Murk, A.J., Leonards, P.E.G., Van Hattum, B., Luit, R., Van der Weiden, M.E.J., Smit, M. (1998). Aplicación de biomarcadores para la exposición y efecto de hidrocarburos aromáticos polihalogenados en nutrias europeas expuestas naturalmente (Lutra lutra). Toxicología y Farmacología Ambiental 6, 91-102.
Van den Brink, N.W., Jansman, H.A.H. (2006). Aplicabilidad de esguinces para el monitoreo de contaminantes orgánicos en nutrias libres (Lutra lutra). Toxicología y Química Ambiental 25, 2821-2826.
Nombrar tres razones por las que la evaluación del riesgo de PCB para las nutrias es relativamente complicada
¿Cómo es posible que aunque se superen los niveles umbral de toxicidad en algunas poblaciones de nutrias, por ejemplo en Escocia, la población parece prosperar realmente bien?