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14: Interacción de múltiples loci seleccionados

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    Interacción de múltiples loci seleccionados.

    La selección no actúa sobre los loci de forma aislada, y los destinos de los alelos seleccionados en el genoma están correlacionados. En el capítulo anterior analizamos cómo los loci seleccionados afectaban a los loci neutros. Aquí exploraremos la interacción de múltiples loci seleccionados. A lo largo de este capítulo veremos cómo la dinámica multi-locus es clave para entender hipótesis sobre el significado evolutivo de la reproducción sexual, después de todo, los costos evolutivos primarios y beneficios del sexo surgen el surtido independiente de cromosomas y recombinación. La dinámica multi-locus también suele ser clave para comprender cómo surgen y se mantienen nuevas especies. Desde una perspectiva población-genética, las especies son conjuntos de rasgos y alelos que se mantienen unidos por apareamiento selectivo y selección.

    ¿Por qué sexo?

    imagen

    [fig: lagartista_látigo]

    La gran mayoría de los organismos eucariotas se reproducen sexualmente. La reproducción sexual, la fusión de dos células para formar un cigoto (singamia) seguida de la meiosis, representa una característica antigua de los eucariotas. Sin embargo, la ubicuidad del sexo no se debe solo a que el sexo es un estado ancestral fijo de eucariotas. Muchas especies eucariotas no son obligadamente sexuales y pueden reproducirse clonalmente (es decir asexualmente), por ejemplo, el crecimiento vegetativo en las plantas. No obstante, se reproducirán clonalmente sólo por un corto tiempo antes de volver a tener relaciones sexuales. Incluso hay linajes vertebrados asexuales. Por ejemplo, hay una serie de especies obligadamente partenogénicas de lagarto cola de látigo (Aspidoscelis), donde cada individuo de la especie es hembra y se reproduce clonalmente. Sin embargo, solo una pequeña fracción de las especies eucariotas son asexuales obligadas, y estas especies parecen ser ramitas de corta duración en el árbol eucariota de la vida.

    La reproducción sexual está confinada a eucariotas, pero la mayoría de las especies no eucariotas tienen alguna forma de intercambio genético donde se adquiere material genético e incorporación a sus genomas a través de diversos mecanismos. Estos mecanismos no eucariotas a menudo parecen haber evolucionado en parte porque facilitan el intercambio genético.

    Así, el sexo y el intercambio genético están increíblemente extendidos. Sin embargo el sexo tiene costos sustanciales a corto plazo.

    Los costos del sexo.

    A menudo se han planteado la hipótesis de tres amplios costos del sexo:

    1. El costo del apareamiento. Encontrar y atraer pareja es costoso y puede ser imposible, y el apareamiento puede ser peligroso.
    2. El costo de la recombinación. ¿Por qué arriesgarse a romperlo un genotipo ganador? Si has logrado sobrevivir para reproducirte eres genotipo probablemente no pueda ser un ajuste terrible al medio ambiente. Pero si te involucras en la reproducción sexual, es decir, la meiosis, estás barajando tu genoma con el de tu pareja. No hay garantía de que este nuevo genotipo funcione bien en el entorno actual.
    3. El doble costo del sexo. La descendencia de organismos sexuales tiene dos padres. Por lo tanto, los padres sexuales solo aportan la mitad de su genoma a su descendencia. Mientras que los organismos asexuales aportan todo su genoma a la siguiente generación. Así un organismo sexual tiene que tener el doble de hijos para dejar el mismo número de copias de su genoma a la siguiente generación. Eso podría ser factible si ambos padres sexuales estuvieran igualmente comprometidos a contribuir a esas crías. Sin embargo, ese rara vez es el caso. A este costo se le llama a veces el costo doble de los varones, ya que los varones suelen proporcionar poco en términos de recursos a sus hijos. Por lo tanto, cualquier alelo que haga asexual a su anfitrión debería inicialmente extenderse todo lo demás siendo igual.

    Sin embargo, persiste el sexo y otras formas de intercambio genético, a pesar de estas ventajas a corto plazo para la reproducción asexual. De hecho, los linajes asexuales a menudo surgen y se propagan dentro de algunas poblaciones sexuales debido a estas ventajas.

    Los beneficios del sexo.

    Se han sugerido numerosos beneficios para la reproducción sexual. A lo largo de este capítulo encontraremos una gama de modelos que tocan las ventajas del sexo. Veremos que la selección permite que los alelos benéficos arrojan su fondo de alelos deletéreos a medida que barren a través de la población. En ausencia de sexo y recombinación, los alelos beneficiosos pueden bloquear la progresión de los demás hacia la fijación, la llamada 'interferencia clonal'. Otra ventaja importante del sexo es que los alelos benéficos se pueden reunir en el mismo fondo genético a través de la recombinación, permitiendo tasas de adaptación más rápidas.

    Un modelo de selección y recombinación de dos locus.

    Los modelos que involucran muchos loci seleccionados pueden ser muy desafiantes de analizar. Afortunadamente para nosotros muchos de los conocimientos clave de la interacción de selección y recombinación pueden ser entendidos en términos relativamente intuitivos, y demostrados usando dos modelos de locus.

    Considera dos loci bialélicos segregando para\(A/a\) y\(B/b\). Hay cuatro haplotipos,,\(AB\)\(Ab\),\(aB\),\(ab\), que por simplicidad etiquetamos 1-4. La frecuencia de nuestros cuatro haplotipos son\(x_1\),\(x_2\),\(x_3\), y\(x_4\). Cada individuo tiene un genotipo que consiste en dos haplotipos; etiquetamos\(w_{ij}\) la aptitud de un individuo con el genotipo compuesto por haplotipo\(i\) y\(j\) (suponemos que\(w_{ij}=w_{ji}\), es decir, no hay efectos de padres de origen). Suponiendo que estos ajustes reflejan diferencias debidas a la selección de viabilidad, y que los individuos se aparean al azar, podemos escribir la siguiente tabla de nuestras proporciones de genotipo después de la selección:

    \(AB\) \(Ab\) \(aB\) \(ab\)
    \(AB\) \(w_{11} x_1^2\) \(w_{12} 2 x_1 x_2\) \(w_{13} 2 x_1 x_3\) \(w_{14} 2 x_1 x_4\)
    \(Ab\) \(\bullet\) \(w_{22} x_2^2\) \(w_{23} 2 x_2 x_3\) \(w_{24} 2 x_2 x_4\)
    \(aB\) \(\bullet\) \(\bullet\) \(w_{33} x_3^2\) \(w_{34} 2 x_3 x_4\)
    \(ab\) \(\bullet\) \(\bullet\) \(\bullet\) \(w_{44} x_4^2\)

    Esto se deduce de asumir que nuestros haplotipos se reúnen al azar (HWE), luego descontados por sus ajustes. Nuestra aptitud media\(\bar{w}\) es la suma de todas las entradas de la tabla, por lo que dividir por\(\bar{w}\) normaliza la tabla completa para sumar a uno. La frecuencia del\(AB\) haplotipo (\(1\)) en la próxima generación de gametos es

    \[x_1' = \frac{\big( w_{11} x_1^2 + \half w_{12} 2 x_1 x_2 + \half w_{13} 2x_1 x_3 + \half (1-c) w_{14} 2 x_1 x_4 + \half c w_{23} 2 x_2 x_3 \big)}{ \bar{w} } \label{eqn:hapfreq}\]

    Esto es un poco bocado, pero cada uno de los términos es fácil de entender. Cada una de las frecuencias del genotipo HWE (e.g.\(2x_1x_2\)) está ponderada por su aptitud relativa a la aptitud media (\(w_{ij}/\bar{w}\)), y por su probabilidad de transmitir el haplotipo AB a la siguiente generación. Por ejemplo,\(AB/Ab\) los individuos (1/2) transmiten el\(AB\) haplotipo solo la mitad del tiempo. Los dos términos finales incluyen la fracción de recombinación (\(c\)). El primer término que implica recombinación se refiere al\(AB/ab\) genotipo (1/4), quien con probabilidad\((1-c)/2\) transmite un\(AB\) haplotipo no recombinante al gameto. De igual manera, el segundo término se refiere al\(Ab/aB\) genotipo; una proporción\(c/2\) de sus gametos portan el\(AB\) haplotipo recombinante.

    En el caso de locus único, se definió la aptitud marginal de un alelo. Aquí nos ayudará a definir la aptitud marginal del\(i^{th}\) haplotipo:

    \[\bar{w}_i = \sum_{j=1}^4 w_{ij} x_j\]

    Esta es la aptitud del\(i^{th}\) haplotipo promediada sobre todos los genotipos diploides en los que podría ocurrir, ponderada por su probabilidad bajo apareamiento aleatorio. Usando esta notación, y con algún reordenamiento de la ecuación [eqn:hapfreq], obtenemos

    \[x_1' = \frac{x_1\bar{w}_1 - w_{14} c D}{\bar{w}}\]

    Aquí hemos asumido que\(w_{23}=w_{14}\), es decir, que la aptitud de los\(AB/ab\) individuos es la misma que la de los\(Ab/aB\) individuos (es decir, que la aptitud depende únicamente de los alelos portados por un individuo, y no en qué cromosoma son portados; esta suposición es a veces llamado sin cis-epistasis).

    Entonces podemos escribir el cambio en la frecuencia de nuestro\(1\) haplotipo como

    \[\Delta x_1= \frac{x_1(\bar{w}_1-\bar{w}) -c w_{14} D}{\bar{w}}\]

    Generalizando este resultado, escribimos el cambio en cualquier haplotipo i de nuestro conjunto de cuatro haplotipos como

    \[\Delta x_i= \frac{x_i(\bar{w}_i-\bar{w}) \pm c w_{14} D}{\bar{w}} \label{eqn:two_loc_sel}\]

    donde los haplotipos de acoplamiento 1 y 4 usan\(+D\) y los haplotipos de repulsión 2 y 3 usan\(-D\). Obsérvese que la suma de estos cuatro\(\Delta x_i\) es cero, ya que nuestras frecuencias de haplotipos suman a uno.

    Entonces, el cambio en la frecuencia de un haplotipo (por ejemplo AB, haplotipo 1) está determinado por la interacción de dos factores: Primero, la medida en que la aptitud marginal de nuestro haplotipo es mayor (o menor) que la aptitud media de la población (la magnitud y el signo de \((\bar{w}_1-\bar{w})/\bar{w}\)). Segundo, si existe un déficit o algún exceso de nuestro haplotipo en comparación con el equilibrio de ligamiento (la magnitud y el signo de\(D\)), modificado por la fuerza de la recombinación. Esta tensión entre la selección que promueve combinaciones haplotípicas particulares y la recombinación que rompe haplotipos demasiado comunes es la clave de muchas dinámicas interesantes y procesos evolutivos.

    Tipos de interacción entre selección y recombinación

    A lo largo del resto del capítulo discutiremos algunas formas generales de las interacciones entre los loci seleccionados y cómo la recombinación juega para facilitar u obstaculizar la selección. Para ilustrar estas ideas hacemos uso de diagramas de Muller, donde visualizamos la dinámica alélica en términos de una gráfica de las frecuencias de pila a lo largo del tiempo. Todas nuestras simulaciones utilizan la misma dinámica básica de dos locus dada por eqn [eqn:two_loc_sel]. Para que las cosas sean más simples solo discutimos a través de la dinámica cualitativa de estos modelos, pero muchos de estos modelos han sido investigados con mucha más profundidad.

    El autostop de los alelos neutros

    fig-ch01_patchfile_01.jpg
    Una mutación beneficiosa\(B\) surge en el fondo de un alelo neutro cuya frecuencia inicial es\(p_A=10\%\). El alelo beneficioso tiene un fuerte, coeficiente de selección aditiva de\(hs=0.05\).

    [fig:Neutral_HH]

    Comencemos revisitando nuestro autostop neutro en este escenario de dos locus en el capítulo anterior, vimos que los alelos neutros pueden hacer autostop junto con nuestro alelo seleccionado si están lo suficientemente unidos. La Figura [Fig:Neutral_HH] muestra las trayectorias de frecuencia de los diversos haplotipos para el alelo neutro (\(A\)) que está presente en\(10\%\) frecuencia en la población cuando nuestro alelo beneficioso (\(B\)) surge en su fondo. Cuando la tasa de recombinación (\(c\)) es baja entre los loci,\(A\) llega a autostop a alta frecuencia, pero para mayores tasas de recombinación solo se arrastra a frecuencias intermedias. Para la tasa de recombinación más alta mostrada (\(c \approx s\)) la dinámica del alelo neutro (\(p_{Ab}+p_{AB}\)) apenas cambia en absoluto, ya que se recombina dentro y fuera del alelo de barrido frecuentemente y así apenas percibe el barrido.

    El autostop de los alelos deletéreos

    Los alelos deletéreos también pueden hacer autostop junto con mutaciones beneficiosas si no son demasiado deletéreos en comparación con los beneficios que ofrece el alelo seleccionado. Nuevamente nuestro alelo\(A\) se encuentra en\(10\%\) frecuencia en la población de la Figura [Fig:Deleterious_HH], pero esta vez es deletéreo y por lo tanto inicialmente disminuye en frecuencia a través de las generaciones cuando la mutación beneficiosa (\(B\)) surge en su antecedentes. Si los loci están estrechamente vinculados, y A fuera demasiado deletéreo, B nunca llegaría a despegar en la población. Sin embargo, si los beneficios de B superan el costo de A, incluso en el caso de que no haya recombinación entre nuestros loci, el alelo\(A\) llega a autostop a la fijación y simplemente ralentiza\(B\) la tasa de aumento y su la aptitud combinada se reduce. Con cantidades moderadas de recombinación entre los loci, nuestro deletéreo comienza a hacer autostop pero antes de que pueda llegar a la fijación el alelo beneficioso logra recombinarse de su fondo. Este haplotipo aB recombinante, que tiene mayor aptitud ya que carece del alelo deletéreo, ahora puede barrer a través de la población desplazando al haplotipo AB. Para eventos de recombinación más altos tenemos que esperar menos tiempo para que una recombinación rompa el alelo deletéreo autostop, por lo que el alelo adaptativo escapa fácilmente de su fondo. Para fines ilustrativos aquí, hemos utilizado un alelo deletéreo relativamente común, pero en realidad estos alelos probablemente serán a menudo raros en la población y en el equilibrio mutación-selección. Si son raros, es probable que surja una mutación beneficiosa sobre el fondo de un alelo deletéreo específico, pero como hemos visto es probable que haya muchos alelos nocivos raros en la población, por lo que es probable que una mutación beneficiosa a menudo tenga que enfrentarse con autoestopistas deletéreos.

    fig-ch01_patchfile_01.jpg
    El autostop de un alelo deletéreo. El alelo beneficioso B surge en el fondo de un alelo deletéreo A, y la medida en que el alelo A llega a hacer autostop depende de la tasa de recombinación.

    [Fig:Deleterios_HH]

    Interferencia clonal entre alelos favorables.

    Cuando las tasas de sexo y recombinación son cero, o muy bajas, los alelos seleccionados positivamente pueden impedir que los demás alcancen la fijación y así se puede ralentizar la velocidad de adaptación. En ausencia de sexo y recombinación, cuando dos alelos seleccionados positivamente surgen en diferentes orígenes genéticos en la población, ambos no pueden fijar (lado izquierdo de la Figura [Fig:Interferencia]). Inicialmente pueden aumentar en frecuencia, pero necesariamente competir entre sí cuando se vuelven comunes. Esto se llama interferencia selectiva, o alguna vez interferencia clonal. Si uno de los alelos tiene un coeficiente de selección mucho mayor se fijará, obligando al otro alelo de la población, pero cuando están relativamente igualados puede tomar algún tiempo para que esta situación se resuelva dando como resultado un atasco en la población. Así, en un asexual los alelos adaptativos necesariamente tienen que fijar secuencialmente. Sin embargo, incluso con una pequeña cantidad de recombinación, los alelos beneficiosos pueden recombinarse entre sí, permitiendo que se fijen en paralelo (lado derecho de la Figura [Fig:Interferencia]).

    imagen

    [fig:HIV_Interferencia]

    Gráfica de Muller de la dinámica de interferencia de resistencia a fármacos de la Figura [Fig:HIV_Interferencia]. Figura de,.
    Gráfica de Muller de la dinámica de interferencia de resistencia a fármacos de la Figura [Fig:HIV_Interferencia]. Figura de,.

    [fig:VIH_interference_m]

    Dada la rápida evolución del VIH, podemos ver que la interferencia se produce en periodos de tiempo muy cortos. El VIH utiliza su gen de transcriptasa inversa (RT) para escribirse a partir de un virus de ARN en el ADN de su huésped, lo que permite que el VIH secuestre la maquinaria reguladora de los huéspedes, una parte crítica de su ciclo de vida. Uno de los primeros medicamentos contra el VIH fue Efavirenz, que inhibe la proteína RT del VIH. Lamentablemente, las mutaciones son comunes en el gen RT del VIH, y estas mutaciones, en presencia del fármaco, confieren una profunda ventaja de aptitud, lo que les permite propagarse a través de la población VIH en pacientes sometidos a tratamiento anti-VIH. En la Figura [Fig:VIH_interferencia] vemos que al día 224 después del inicio del tratamiento farmacológico dos cambios diferentes de aminoácidos farmacorresistentes comienzan a extenderse dentro de un paciente (también se muestra como un diagrama de Muller en la Figura [Fig:VIH_Interference_M]). Debido a que estos alelos ocurren en diferentes orígenes genéticos, con pocas posibilidades de intercambio genético entre ellos, interfieren en el progreso de los demás a medida que compiten para fijarse dentro de la población. Finalmente, el cambio de aminoácidos en el sitio 188 gana.

    Combinaciones epistáticas de alelos y costo de recombinación.

    La recombinación tiene un costo. Si bien la recombinación puede unir combinaciones beneficiosas de alelos, también los destrozará. Para ver esto imagina un par de alelos A y B en dos loci que funcionan muy bien juntos, y ofrecen una ventaja de fitness sobre la combinación ancestral del alelo a y b. podrías por ejemplo imaginar que A y B son cambios en una proteína y su receptor, y que ofrecen una respuesta de señalización mucho más eficiente. No obstante, imagina que A no funciona con b, ni el alelo a funciona bien con B. Quizás la proteína elaborada por el alelo A encía el receptor b, y de manera similar para el otro la otra combinación.

    El haplotipo AB puede propagarse desde baja frecuencia si la recombinación no lo rompe a una velocidad demasiado alta. Cuando las tasas de recombinación son mayores, la recombinación evita que el alelo A o el B se propague porque la recombinación ensancha el alelo A del fondo B sobre el b fondo, donde sufre baja aptitud (y de manera similar para el alelo B). El haplotipo ab no sufre la misma consecuencia porque está en la mayoría, por lo que cuando se produce la recombinación, el alelo a suele recombinarse de nuevo en el fondo b sin ninguna consecuencia. Así, la recombinación puede prevenir la propagación de combinaciones epistáticas beneficiosas de alelos. Analizaremos esto más cuando discutamos la evolución de los supresores de recombinación en la Sección 1.3.7.

    fig-ch01_patchfile_01.jpg
    La propagación de una combinación epistática beneficiosa de alelos es inhibida por recombinación.

    [fig Epistasis_vs_recom]

    Trinquete de Muller

    Hay una afluencia constante de mutaciones deletéreas a lo largo de cualquier cromosoma (alelos rojos en la Figura [Fig:Mullers_Ratchet]). En poblaciones asexuales, o regiones del genoma que carecen de recombinación, esto conduce a una disminución casi inevitable de la aptitud debido a la pérdida de haplotipos de alta aptitud, un proceso conocido como 'trinquete de Muller'.

    Los diferentes haplotipos varían en el número de alelos deletéreos que portan. Los haplotipos que portan los alelos más deletéreos se pueden perder por deriva, y por selección actuando contra ellos, pero los haplotipos que portan un alto número de alelos deletéreos son rápidamente recreados por nuevas mutaciones. Lo contrario también puede suceder, si la selección contra estos cada alelos deletéreos es relativamente débil, la población puede perder accidentalmente el haplotipo que porta el menor número de alelos deletéreos (panel medio de la Figura [Fig:Mullers_Ratchet]).

    [Fig:Mullers_Ratchet]

    Una vez que hemos perdido este haplotipo es difícil de recrear, ya que eso requeriría retromutaciones poco probables para eliminar las mutaciones deletéreas de la población. Después de la pérdida del haplotipo menos perjudicial, hemos aumentado las mutaciones deletéreas medias en la población y reducido la aptitud media de la población. Esto seguirá sucediendo, por casualidad podemos seguir perdiendo el haplotipo con menos alelos deletéreos (panel inferior izquierdo de la Figura [Fig:Mullers_Ratchet]). Así, el número de alelos deletéreos transportados en nuestra población asexual irá aumentando gradualmente. Esto eventualmente puede condenar a la población asexual a la extinción, ya que su condición media disminuye con el tiempo.

    En una población sexual, puede comenzar el mismo proceso. Podemos perder por casualidad el haplotipo con la menor cantidad de mutaciones deletéreas (panel medio derecho de la Figura [Fig:Mullers_Ratchet]). Sin embargo, la recombinación entre haplotipos deletéreos puede recrear este haplotipo portando pocos alelos deletéreos. Dicho cruce se muestra como una X roja en el panel medio derecho de la Figura [Fig:Mullers_Ratchet], y el haplotipo recombinante resultante pocos de deletéreos se muestra en el panel inferior derecho. Por lo tanto, el trinquete de Muller no avanza en las poblaciones sexuales, ya que incluso una pequeña cantidad de recombinación es suficiente para detener su progresión.

    Un ejemplo de los costos de la asexualidad.

    imagen

    En el género onagra (Oenothera), hay una serie de especies jóvenes, de origen independiente, asexuales. En cada especie esta asexualidad se debe a una complicada serie de translocaciones recíprocas, que forman un anillo en la meosis previniendo la recombinación y segregación, y aseguran que cada planta sea permanentemente heterocigota para estos reordenamientos debido a la letalidad. Este sistema es bastante complicado, y super cool. No necesitamos preocuparnos por los detalles, pero lo más importante es que cada especie es funcionalmente asexual. muestreó datos de transcriptoma de todo el clado de onagra y aprovechó 7 pares de hermanas independientes asexual-sexuales para examinar el impacto de la evolución de la asexualidad para la evolución molecular.

    fig-ch01_patchfile_01.jpg
    \(\frac{d_N}{d_S}\)calculado sobre linajes sexuales (círculos) y asexuales (diamantes) de cada una de las siete parejas hermanas de especies. Datos de. |

    [fig:evening_primrose_omega]

    El\(\frac{d_N}{d_S}\) para las especies sexuales y asexuales para cada una de las siete parejas (C1-C7) se muestra en la Figura [fig:evening_primrose_omega]. En cada par\(\frac{d_N}{d_S}\) es mayor en las especies asexuales. Los genomas de las especies asexuales están evolucionando de una manera menos restringida, probablemente debido a mutaciones débilmente deletéreas que se acumulan debido al autostop con alelos beneficiosos y la lenta manivela del trinquete de Muller.

    El mantenimiento de combinaciones de alelos ante la recombinación.

    En algunos casos, equilibrar la selección puede estar intentando mantener múltiples combinaciones de alelos en la población que funcionen bien juntos. Sin embargo, la recombinación puede estar arrancando constantemente esos alelos entre sí, lo que dificulta el mantenimiento de estos alelos. Esto puede seleccionar para la supresión de la recombinación. Algunas de las demostraciones más dramáticas de esta tensión involucran la evolución de los llamados súper genes. Primero consideraremos la evolución de un supergén de mimetismo en Heliconius numata como ejemplo de estas dinámicas.

    Algunos de los ejemplos más espectaculares de mimetismo lleriano M ü en el mundo se encuentran en las mariposas Heliconius. Estas mariposas son poco apetecibles para los depredadores, y diferentes especies se imitan entre sí beneficiándose de no ser devoradas por depredadores, que rápidamente aprenden a evitar todas estas especies). En muchas de estas especies se encuentran múltiples formas de mimetismo a medida que nos movemos por el espacio geográfico. En Heliconius numata, varios morfos diferentes imitan morfos de una especie de Melinaea lejanamente relacionada, ver Figura [Fig:H_numata].

    fig-ch01_patchfile_01.jpg
    Cinco formas simpátricas de H. numata del norte del Perú, y sus especies de Melinaea comiméticas distantemente relacionadas. Primera fila: M. menophilus ssp. nov., M. ludovica ludovica, M. marsaeus rileyi, M. marsaeus mothone y M. marsaeus phasiana. Segunda fila, H. n. f. tarapotensis, H. n. f. silvana, H. n.f. aurora, H. n.f. bicoloratus, y H. n. f. arcuella. Figura y subtítulo de recortado,.

    [Fig:H_numata]

    Para mantener las cosas relativamente simples, centrémonos en dos diferencias entre silvana y bicoloratus, la franja amarilla en el ala superior de silvana y el ala inferior negra de bicoloratus. Imaginemos que estas dos diferencias se deben a un simple sistema de dos locus (ver columna izquierda de la Figura [fig:numata_two_loc_freqs]). El primer locus se segrega para Y/y, donde el alelo Y codifica para una banda amarilla del ala superior, y codifica para la ausencia de la banda amarilla. El segundo locus segrega para b/b donde B codifica para que el ala inferior sea negro, y b para la ausencia de negro en el ala inferior. Si Y es recesivo y B es dominante, entonces el fenotipo silvana corresponde a un genotipo YY bb. Debido a la dominancia de los alelos y y B el fenotipo bicoloratus se puede lograr mediante diversos genotipos (Yy Bb, yy BB, Yy BB, yy Bb). Supongamos que ambos fenotipos ofrecen una ventaja ya que imitan un modelo de M. menophilus. Pero también hay genotipos que no les va tan bien; los individuos YY BB tienen una banda amarilla y un fondo negro y así no hacen un gran trabajo imitando nada y así se comerán. Pensando en los cuatro posibles haplotipos, Y-b tiene una alta aptitud marginal ya que debido a su combinación de alelos dominantes siempre producirá un fenotipo bicoloratus. De igual manera, el haplotipo Y-b presenta una alta aptitud marginal, ya que le va bien en el estado homocigótico (fenotipo silvana) y cuando se aparea con el alelo y-b. Sin embargo, los haplotipos Y-B e y-b son justos menos bien, ya que portan dos alelos que no funcionan bien entre sí y por lo tanto suelen ser individuos que sufren altas tasas de depredación.

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    Izquierda) Un modelo hipotético de dos locus para describir los morfos de H. numata silvana y bicoloratus. Derecha La dinámica de frecuencia de los cuatro haplotipos bajo dos regímenes de recombinación diferentes. El modelo tiene una selección dependiente de frecuencia negativa que actúa para aumentar la frecuencia de la transformación del mimetismo que es más rara en la población. Mientras que todos los individuos con genotipos correspondientes a un fenotipo mixto, por ejemplo YY BB, tienen muy baja condición física ya que no imitan a Melinaea y así se comen rápidamente. Mariposas recortadas de recortadas,,

    [fig:numata_two_loc_freqs]

    Si no se produce recombinación entre estos loci (\(c=0\), Figura [fig:numata_two_loc_freqs]), entonces el Y-B y y-b se seleccionan de la población, y los y-B y y y-b se puede mantener de manera estable. Sin embargo, cuando hay demasiada recombinación entre nuestros loci (por ejemplo\(c=0.4\), Figura [fig:numata_two_loc_freqs]) los haplotipos de alta aptitud siguen siendo desgarrados por recombinación y el Y-b se pierde de la población como su ventaja recesiva se pierde porque con demasiada frecuencia se rompe por recombinación en heterocigotos.

    ¡Supergenes al rescate!

    Por lo que nuestros polimorfismos solo pueden mantenerse si están estrechamente vinculados, es decir, si estos alelos surgieron en loci que están genéticamente cercanos entre sí. Pero, ¿cómo es posible que estos alelos surgieran cerca unos de otros? El truco es que no necesariamente tienen que surgir muy cerca el uno del otro. Si tal sistema es polimórfico pero se descompone regularmente por recombinación, puede surgir una inversión cromosómica, volteando una sección completa del cromosoma, y suprimirá la recombinación. Imagínese que nuestros dos loci están muy separados genéticamente, y surge una inversión cromosómica en el fondo Y-b formando el haplotipo B-y. Este haplotipo invertido no se recombinará con el haplotipo y-B cuando esté presente en un heterocigoto, por lo que no se descompone por recombinación. Este haplotipo invertido, que disfruta de los beneficios de aptitud del Y-b, puede por lo tanto reemplazar al haplotipo Y-b en la población. Los otros dos haplotipos de baja aptitud desaparecerán ya que ya no se están generando por recombinación, dejando solo los y-b y B-y. El sistema de polimorfismo ahora se comporta como alelos en un solo locus, un súper gen (por ejemplo, como\(c=0\) en la Figura [fig:numata_two_loc_freqs]).

    Ahora el sistema H. numata es muchísimo más complicado que nuestro sistema de dos locus de juguete, presumiblemente implica muchos cambios y refinamientos, pero el mismo principio se sostiene. Las diferencias entre los diferentes morfos de mimetismo de H. numata se encuentran en un solo cromosoma, y la herencia se comporta como si estuviera controlada por un solo locus (aunque con muchos alelos). Los individuos de H. n. f. silvana portan un haplotipo recesivo de alelos que se sabe que están encerrados entre sí por una inversión\(\sim 400\) kb, es decir, una orientación cromosómica diferente del alelo bicoloratus (haplotipo) que actúa como alelo dominante. Otros alelos en esta misma región cromosómica proporcionan la base genética de los otros morfos, y a veces corresponden a inversiones adicionales con un rango de relaciones de dominancia.

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    Izquierda) Una planta perenne costera y una anual interior Mimulus gutatus, imagen de. Derecha) Un experimento de trasplante recíproco que muestra que las plantas perennes costeras y una anual interior se adaptan localmente a sus respectivos hábitats. Datos de,.

    [fig:anual_perennial_fitness]

    Adaptación local, especiación e inversiones.

    [do_locus_mig]

    Durante mucho tiempo se ha pensado que las inversiones juegan un papel importante en la adaptación y especiación local. Un ejemplo de una inversión subyacente a la adaptación local ocurre en Mimulus gutatus, en el oeste de América del Norte, donde hay ecomorfos anuales y perennes con estrategias de historia de vida muy diferentes (ver Figura [fig:annual_perennial_fitness]). La forma perenne crece en muchos lugares a lo largo de la costa del Pacífico, y en otros lugares con humedad alrededor del año; invierte muchos recursos en lograr grandes dimensiones y establecer recursos para el próximo año, y como resultado florece tarde. La forma anual crece tierra adentro, por ejemplo, el valle central de California, donde tiene que invertir todo su esfuerzo en florecer rápidamente antes del largo, caluroso y seco verano. A ninguno de los ecomorfos le va bien en el entorno del otro. Las plantas perennes se crisped antes de que tengan la oportunidad de florecer, mientras que las anuales sufren altas tasas de herbivoría y no pueden tolerar el rocío de sal. encontró que la inversión grande controló gran parte de la variación fenotípica en el tiempo de floración y un rango de otras diferencias morfológicas entre estos dos morfos. También mostraron que la inversión controló una proporción razonable de las diferencias de aptitud en el campo, consistente con ello subyacente a las compensaciones de aptitud involucradas en la adaptación local.

    ¿Por qué estaría involucrada una inversión en encerrar los alelos locales adaptados? La idea básica, como la anterior, es que se puede seleccionar una inversión para bloquear la recombinación cuando tenemos dos (o más) loci segregantes para alelos adaptados localmente (Figura [two_locus_mig]). Los haplotipos localmente ventajosos están en peligro de romperse por recombinación con haplotipos mal adaptados, los cuales se introducen constantemente en cada población por migración de la otra. Si surge una inversión que bloquea estos alelos juntos en una población, se puede seleccionar ya que no sufre los efectos nocivos de la recombinación con haplotipos migratorios desadaptativos.

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    [Fig:árbol_de_sexo]

    Los cromosomas sexuales y la dinámica de selección y recombinación.

    La evolución de los cromosomas sexuales y los nuevos sistemas de determinación genética del sexo proporcionan una hermosa demostración de la interacción de selección y recombinación. Pero primero vale la pena dar un paso atrás y pensar la diferencia entre que una especie sea sexual, tener gametos masculinos y femeninos, y tener sexos separados (es decir, machos y hembras), y los mecanismos para determinar los sexos. Muchas especies son sexuales pero sin sexos separados o incluso gametos masculinos o femeninos. La producción de gametos de diferentes tamaños (anisogamia) ha surgido varias veces en la vida multicelular, siendo los gametos masculinos y femeninos definidos por sus tamaños relativos. Los gametos más pequeños, y a menudo más móviles, se definen como gametos masculinos (por ejemplo, espermatozoides), mientras que los más grandes, bien aprovisionados y a menudo menos móviles se definen como gametos femeninos (por ejemplo, óvulos). Se cree que la evolución de la anisogamia se debe a una selección disruptiva debido a una compensación que tira en direcciones opuestas hacia gametos móviles capaces de avanzar más y en dirección opuesta hacia gametos mejor aprovisionados, más capaces de construir cigotos más grandes. En muchos organismos, los individuos pueden producir gametos tanto masculinos como femeninos, mientras que algunas especies han desarrollado sexos separados, probablemente en parte como un mecanismo de evitación de endogamia. Existe una gran diversidad en los mecanismos de determinación del sexo a través del árbol eucariota (Figura [Fig:Tree_of_sex]). Esto es todo para decir, la biología es maravillosamente diversa y complicada.

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    En los mamíferos, y en muchos otros sistemas con determinación genética del sexo, los genes responsables de la determinación del sexo se encuentran en un par de cromosomas sexuales heteromórficos, es decir, un par de cromosomas que son bastante diferentes en tamaño. En los mamíferos, la mayoría de los machos son XY y hembras XY, y el cromosoma Y que tiene un contenido genético muy pequeño en comparación con el cromosoma X. Pero en otros grupos como las aves, y algunas serpientes, la determinación del sexo es un sistema ZW con hembras siendo ZW y machos ZZ. En esos sistemas las hembras portan un gen pobre W siendo los machos el sexo homogamético, portando dos Zs. Si aún estás leyendo envíale a Graham una foto de Nettie Stevens, descubrió los cromosomas sexuales en 1905. Se cree que estos ejemplos de cromosomas sexuales heteromórficos, y muchos otros como ellos, surgieron de un par ancestral de autosomas. ¿Qué explica entonces su evolución?

    [Fig:Neo_y_evol]

    Una explicación amplia para la evolución del cromosoma sexual se ilustra en la Figura [Fig:Neo_y_evol] y es la siguiente:

    1. Hay un par de autosomas ancestrales con alelos sexualmente antagónicos, beneficiosos para hombres y mujeres perjudiciales que se segregan en ellos (lo contrario puede ocurrir pero no son centrales para la evolución de los cromosomas Y). Estos alelos pueden persistir en la población por algún tiempo pero eventualmente se pierden debido a su costo en hembras.
    2. Un alelo dominante determinante masculino surge en uno de los cromosomas. Llamemos a este cromosoma nuestro Proto-Y y al otro nuestro Proto-X. Todos los individuos que sean heterocigotos para el proto-Y serán machos, individuos que son homocigotos para el proto-X. Ningún individuo será homocigoto para el Proto-Y, ya que los individuos pueden recibir como máximo un Proto-Y, el de su padre.
    3. Nuestros alelos sexualmente antagónicos se benefician de estar en el mismo cromosoma que nuestro alelo determinante masculino porque entonces se garantiza que estarán en los machos. No obstante, si se recombinan del Proto-Y al Proto-X, están en desventaja.
    4. Si surge una inversión en el fondo del cromosoma proto-Y, puede bloquear el alelo determinante masculino y algunos de nuestros alelos sexualmente antagónicos. Esta inversión puede extenderse inicialmente a medida que gana el beneficio de los alelos sexualmente antagónicos sin el costo de la recombinación. Esta inversión no puede extenderse a la fijación ya que la selección fisheriana sobre la proporción de sexos la mantiene bajo control (consulte la Sección [sección:sex_ratios] para más información sobre la selección de relaciones sexuales).
    5. Otras inversiones pueden potencialmente cimentar alelos adicionales sexualmente antagónicos en un vínculo estrecho con el alelo determinante masculino.

    Los cromosomas sexuales, bajo esta hipótesis, son súper genes que unen la determinación del sexo y los alelos sexualmente antagónicos. Nuestros alelos beneficiosos para hombres y perjudiciales para mujeres funcionan bien en el fondo del alelo determinante masculino y mal fuera de él, esa es exactamente la configuración de supergenes que encontramos en la Sección 1.3.8. Este boceto se puede voltear para describir la evolución de los sistemas ZY.

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    Los efectos específicos del sexo del alelo OB. Créditos de imagen: Blue mbuna Male L. fuelleborni por Chmee2; OB Male L. fuelleborni de Doronenko; Brown ob Tropheops hembra de Alexandra Tyers; Hembra L. fuelleborni naranja morph, de Mikko Stenberg

    Un colorido ejemplo de las condiciones iniciales para la evolución de un novedoso sistema de determinación del sexo lo ofrecen las cíquideas del lago Malawi, donde hay muchas especies de cíclidos muy estrechamente relacionadas. En muchas de estas especies los machos son de colores brillantes para atraer a las hembras, mientras que las hembras suelen ser marrones para ayudarles a evitar a los depredadores. En algunas de estas especies existe un morfo naranja alternativo, llamado el morfo de gato de mermelada, que son crípticos contra el fondo rocoso del lago. Esta transformación se debe a una mutación dominante llamada OB en el pax7, y el alelo parece compartirse entre muchas de estas especies. Este alelo OB funciona bien en las hembras, sin embargo, en los machos el alelo OB altera su coloración brillante. Por lo tanto, el polimorfismo OB es sexualmente antagónico, es decir, funciona bien en mujeres y mal en hombres.

    Los machos portadores del alelo OB deletéreo masculino rara vez se encuentran, a pesar de que el alelo es común en las hembras. ¿Por qué es eso? Pues porque el alelo OB está estrechamente ligado a un alelo determinante femenino recién emergido (W), con machos portando dos copias del alelo Z. Los machos suelen ser homocigotos para el haplotipo OB-Z, mientras que las hembras pueden ser anaranjadas (OB-W/OB-Z) o marrones (OB-W/OB-Z). La recombinación entre estos dos loci parece ser muy rara, por lo que el alelo sexualmente antagónico OB parece ser principalmente específico de mujeres. Así, la propagación de este alelo determinante del sexo ha ayudado potencialmente a resolver el antagonismo sexual, mientras que ayudó a su propia propagación. Una inversión en el fondo Z cerraría juntos estos dos alelos, y se extendería.

    La degradación de los cromosomas sexuales heterogaméticos.

    Nuestras inversiones en el cromosoma neo-Y han creado un problema (o por el contrario el neo-W en los sistemas ZW). El bloque invertido, que contiene el alelo determinante masculino, ahora se hereda como un haplotipo no recombinante. ¿Por qué es eso? La inversión no se recombina en heterocigotos, y la región de inversión neo-Y solo se encuentra en machos heterocigotos. Así, la región del cromosoma atada dentro de las inversiones es efectivamente asexual y sujeta a muchos de los temas que acompañan a eso. El autostop de los alelos deletéreos será común y el raquis de Muller comenzará a marcar. Muchos alelos levemente deletéreos podrán fijarse a través de estos mecanismos, conduciendo a la acumulación de codones de parada permaduros y silenciando mutaciones en genes no esenciales dentro de la inversión neo-Y. El chomosoma X mantendrá copias de estos genes, y a veces la expresión de estos genes tendrá que ser regulada positivamente en los machos para adaptarse a la degradación de la copia basada en Y conduciendo a una menor dosis de estos genes. Los elementos transponibles también pueden acumularse en la sección no recombinante del cromosoma Y, algunas veces en grandes cantidades, ya que la purga de estos elementos transponibles será ineficiente en esta región. Pero hay poco para evitar que la sección no recombinante del cromosoma neo-Y se expanda más debido a la selección miope de inversiones que atan aún más alelos sexualmente antagónicos. Nuestra sección no recombinante del cromosoma Y puede expandirse para ocupar más del cromosoma, ya que está perdiendo genes funcionales e hinchándose con ADN repetitivo. Eventualmente gran parte de lo que queda pueden ser genes que son esenciales para la función masculina, como es el caso de los cromosomas Y antiguos como los humanos.

    Las hipótesis evolutivas sobre la evolución de los cromosomas sexuales ofrecen una maravillosa ilustración sobre las ventajas a corto plazo de la supresión de la recombinación y los costos a largo plazo. A corto plazo, la recombinación supresora entre alelos sexualmente atagonísticos y alelos determinantes del sexo ofreció fuertes ventajas ya que mantenía unido un haplotipo ganador. Sin embargo, a largo plazo la supresión de la recombinación permite que las desventajas a largo plazo de la asexualidad se desarrollen para el cromosoma sexual, se acumulan alelos deletéreos y el cromosoma pierde contenido génico funcional.

    Hay una serie de ventajas a corto plazo para la asexualidad. Los asexuales no desperdician recursos en encontrar/atraer pareja, siguen juntos ganando genotipos y evitan el doble costo del sexo. Sin embargo, a largo plazo, la reproducción sexual y la recombinación ofrecen mayores ventajas que conducen al mantenimiento a largo plazo de las especies sexuales.

    Las ventajas y desventajas del sexo y la recombinación, ambas (principalmente) resultan del hecho de que rompen las combinaciones existentes de alelos.

    La recombinación ofrece una ventaja cuando permite que los alelos benignos se saquen de sus hitchikers deletéreos. La recombinación también puede ayudar a unir alelos beneficiosos en el mismo haplotipo reduciendo la interferencia selectiva entre alelos. Finalmente, la recombinación permite unir haplotipos libres de mutaciones deletéreas deteniendo la acción del raquis de Muller.

    Un costo significativo de recombinación y sexo es que rompe combinaciones benéficas y epistáticas de alelos. Así, la selección puede favorecer la evolución de supresores de recombinación que surgen en el fondo haplotipo de combinaciones epistáticas favorables ya que disminuyen los costos de recombinación. La evolución de la supresión por recombinación por inversiones es un ejemplo de ello, siendo la evolución de los 'supergenes' un ejemplo particularmente dramático.

    Las hipótesis evolutivas sobre el papel de la recombinación en la evolución de nuevos cromosomas sexuales ofrecen un fuerte estudio de caso para los costos a corto plazo y las ventajas a largo plazo de la recombinación.


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