4.3: Desarrollo del Sistema Nervioso

Objetivos de aprendizaje

1. Explicar cómo se forma el tubo neural
2. Describir el crecimiento y diferenciación del tubo neural anterior en vesículas primarias y secundarias
3. Comprender los mecanismos del desarrollo cerebral posnatal
4. Describir el desarrollo del tubo neural posterior en la médula espinal adulta
5. Identificar al menos cuatro etapas del desarrollo de neuronas

Visión general

Este módulo comienza con el valor de una perspectiva embriológica, y luego analiza la formación del tubo neural, el desarrollo del cerebro embrionario (el proceso del tubo neural anterior se diferencia en vesículas primarias y secundarias), el desarrollo cerebral postnatal, el desarrollo de la médula espinal y la neurona desarrollo.

Una perspectiva embriológica

El cerebro es un órgano complejo compuesto por materia gris y blanca, que puede ser difícil de distinguir. Partir de una perspectiva embriológica permite comprender más fácilmente cómo se relacionan las partes entre sí. El sistema nervioso embrionario comienza como una estructura muy simple, esencialmente una placa de tejido, que luego se vuelve cada vez más compleja. Observar el desarrollo del sistema nervioso a través de algunas instantáneas tempranas facilita la comprensión de todo el sistema complejo. Muchas estructuras que parecen estar adyacentes en el cerebro adulto no están conectadas, y las conexiones que existen pueden parecer arbitrarias. Pero hay un orden subyacente al sistema que viene de cómo se desarrollan las diferentes partes. Siguiendo el patrón de desarrollo, es posible distinguir las principales regiones del sistema nervioso.

Tubo Neural

Para comenzar, un espermatozoide y un óvulo se fusionan para convertirse en un óvulo fertilizado. El óvulo fecundado, o cigoto, comienza a dividirse para generar las células que conforman un organismo completo. Dieciséis días después de la fecundación, las células del embrión en desarrollo pertenecen a una de las tres capas germinales que dan lugar a los diferentes tejidos del cuerpo (Figura\(\PageIndex{1}\)). El endodermo, o tejido interno, se encarga de generar los tejidos de revestimiento de diversos espacios dentro del cuerpo, como las mucosas de los sistemas digestivo y respiratorio. El mesodermo, o tejido medio, da lugar a la mayor parte de los tejidos musculares y conectivos. Finalmente el ectodermo, o tejido externo, se desarrolla en el sistema integumentario (la piel) y el sistema nervioso. Probablemente no sea difícil ver que el tejido externo del embrión se convierte en la cubierta externa del cuerpo. Pero, ¿cómo es responsable del sistema nervioso?

Figura\(\PageIndex{1}\): Sección transversal de un embrión vertebrado en estadio neurular. Esta etapa se caracteriza por el desarrollo del sistema nervioso a través de la formación del tubo neural, que se muestra como un pequeño círculo de tejido ectodermo en la parte superior de la imagen, justo dentro del gran círculo externo del tejido ectodermo. El tubo neural posteriormente se desarrolla en el cerebro y la médula espinal. El bucle medio en forma de herradura de dos capas de tejido mesodermo tiene grupos de células en los extremos superiores cerrados que representan somitas. Los somitas se convierten en la columna vertebral y los músculos esqueléticos. El celoma es el espacio abierto dentro de las dos capas de mesodermo que forman el bucle- los órganos internos se desarrollan aquí. El círculo más interno es tejido endodérmico; el intestino está encerrado en el centro.

A medida que el embrión se desarrolla, una porción del ectodermo se diferencia en tejido que se convertirá en el sistema nervioso. Las señales moleculares inducen a las células de esta región a formar una placa neural. Entonces las células comienzan a cambiar de forma, haciendo que el tejido se doble y se doble hacia adentro (Figura\(\PageIndex{2}\)). Se forma un surco neural, visible como una línea a lo largo de la superficie dorsal del embrión. El borde similar a una arista a cada lado del surco neural se conoce como el pliegue neural. A medida que los pliegues neuronales se unen y convergen, la estructura subyacente se forma en un tubo llamado tubo neural, ubicado justo debajo del ectodermo restante (que formará la epidermis).

Figura\(\PageIndex{2}\): Formación del Tubo Neural. La capa de ectodermo forma la epidermis y el sistema nervioso. La placa neural (con un borde en cada lado que separa ese tejido del tejido que forma la epidermis) comienza a plegarse hacia adentro para formar el surco neural (visible en el dibujo medio pero no etiquetado), con los bordes de la placa neural convirtiéndose en los pliegues neurales a cada lado. A medida que convergen los dos lados del surco neural, los pliegues neuronales se fusionan y forman el tubo neural, que se encuentra debajo del tejido de la epidermis (de manera similar se fusionó para formar una placa externa continua). El extremo anterior del tubo neural se desarrollará en el cerebro, y la parte posterior se convertirá en la médula espinal. La cresta neural (formada por parte de los pliegues neurales) se asienta lateralmente al tubo neural y se desarrolla en estructuras en el sistema nervioso periférico.

En este punto, el sistema nervioso temprano es un tubo simple y hueco. Se extiende desde el extremo anterior del embrión hasta el extremo posterior. A partir de los 25 días, el extremo anterior se desarrolla en el cerebro, y la porción posterior se convierte en la médula espinal. Esta es la disposición más básica del tejido en el sistema nervioso, y a la cuarta semana de desarrollo da lugar a las estructuras más complejas.

Desarrollo del Cerebro

Desarrollo del Cerebro Embrionario

Visión general

El cerebro vertebrado tiene tres regiones principales basadas en el desarrollo embrionario: el prosencéfalo (incluyendo el cerebro, el tálamo, el hipotálamo y las estructuras del sistema límbico), el mesencéfalo y el cerebro posterior (incluyendo la médula, los pones y el cerebelo). En la figura se\(\PageIndex{3}\) muestran las vesículas embriológicas (originadas a partir de bultos en el tubo neural, explicadas con mayor detalle a continuación) que contribuyen a estas regiones. La prosencefalia (prosencéfalo) está compuesta por el telencéfalo y el diencéfalo, el mesencéfalo es el mesencéfalo y el romboencefalo (cerebro posterior) está compuesto por el metencéfalo y el mielencéfalo. La médula espinal se extiende por debajo del cerebro posterior.

Figura\(\PageIndex{3}\): Términos para las regiones del sistema nervioso central durante el desarrollo embrionario. El extremo anterior del tubo neural forma vesículas que se convierten en el cerebro. El lado izquierdo de la figura enumera las cinco vesículas secundarias, las cuales se diferencian de las tres vesículas primarias enumeradas en el lado derecho. El telencéfalo y el diencéfalo se diferencian de la prosencefalia (prosencéfalo), El mesencéfalo (mesencéfalo) está completamente diferenciado en la etapa de vesícula primaria (y por lo tanto no forma divisiones adicionales de vesículas secundarias). El metencéfalo y el mielencéfalo se diferencian del rombencéfalo (cerebro posterior). El extremo posterior del tubo neural forma la médula espinal.

El diencéfalo es la única región del cerebro adulto que conserva su nombre embrionario (griego) de uso común. Esto se debe a que no hay mejor término para ello (dia = “a través”). El diencéfalo se encuentra entre el cerebro y el resto del sistema nervioso y puede describirse como la región por la que tienen que pasar todas las proyecciones. Todos los cerebros vertebrados tienen estas regiones, pero en los humanos el prosencéfalo anterior se agranda en la medida en que el diencéfalo (prosencéfalo posterior), el mesencéfalo e incluso parte del cerebro posterior está oculto a la vista por el cerebro.

Otro aspecto de las estructuras del SNC del adulto que se relaciona con el desarrollo embrionario son los ventrículos cerebrales, espacios abiertos dentro del SNC donde circula el líquido cefalorraquídeo. Son el remanente del centro hueco del tubo neural. Los cuatro ventrículos y los espacios tubulares asociados a ellos pueden vincularse de nuevo al centro hueco del cerebro embrionario.

Vesículas Primarias

Cuando el embrión tiene de tres a cuatro semanas de edad, el extremo anterior del tubo neural comienza a desarrollarse hacia el cerebro. Se somete a un par de ampliaciones; el resultado es la producción de vesículas en forma de saco. Similar al animal globo de un niño, el tubo neural largo y recto comienza a tomar una nueva forma. En la primera etapa se forman tres vesículas, las cuales se denominan vesículas primarias. A estas vesículas se les dan nombres que se basan en palabras griegas, siendo la raíz principal la palabra encephalon, que significa “cerebro” (en- = “dentro”; kephalon = “head”). El prefijo a cada uno corresponde generalmente a su posición a lo largo de la longitud del sistema nervioso en desarrollo.

La prosencefalia (pros- = “delante”) es la vesícula más adelantada, y el término puede traducirse libremente para significar prosencéfalo. El mesencéfalo (mes- = “medio”) es la siguiente vesícula, que puede llamarse mesencéfalo. La tercera vesícula en esta etapa es la romboencefalia. La primera parte de esta palabra es también la raíz de la palabra rombo, que es una figura geométrica con cuatro lados de igual longitud (un cuadrado es un rombo con ángulos de 90°). Mientras que prosencephalon y mesencephalon se traducen en las palabras inglesas forebrain y midbrain, no hay una palabra para “four sided-figure-brain”. En cambio, la tercera vesícula se llama el cerebro posterior. Una forma de pensar sobre cómo se organiza el cerebro es usar estas tres regiones —prosencéfalo, mesencéfalo y cerebro posterior— que se basan en la etapa de desarrollo de la vesícula primaria (Figura\(\PageIndex{4}\) a).

Vesículas Secundarias

El cerebro continúa desarrollándose en un embrión de cinco semanas de edad, y las vesículas se diferencian aún más (Figura\(\PageIndex{4}\) b). Las tres vesículas primarias se convierten en cinco vesículas secundarias. La prosencefalia se agranda en dos nuevas vesículas llamadas telencéfalo y diencéfalo. El telecfalo se convertirá en el cerebro. El diencéfalo da lugar a varias estructuras adultas; dos que serán importantes son el tálamo y el hipotálamo.

El mesencéfalo no se diferencia más, pero sigue siendo una región establecida del cerebro. El resto del cerebro se desarrolla a su alrededor y constituye un gran porcentaje de la masa del cerebro. Dividir el cerebro en prosencéfalo, mesencéfalo y cerebro posterior es útil para considerar su patrón de desarrollo, pero el mesencéfalo es una proporción relativamente pequeña de todo el cerebro.

El rombencéfalo se desarrolla en el metencéfalo y el mielencéfalo. El metencéfalo corresponde a la estructura adulta conocida como los pones y también da origen al cerebelo. El cerebelo (del latín que significa “pequeño cerebro”) representa alrededor del 10 por ciento de la masa del cerebro y es una estructura importante en sí misma. La conexión más significativa entre el cerebelo y el resto del cerebro es en los pones, porque los pones y el cerebelo se desarrollan a partir de la misma vesícula. El mielencéfalo corresponde a la estructura adulta conocida como la médula (o bulbo raquídeo).

Figura\(\PageIndex{4}\): Etapas de Desarrollo de Vesículas Primarias y Secundarias. El cerebro embrionario desarrolla complejidad a través de agrandamientos del tubo neural llamados vesículas. En la parte a, la etapa de vesícula primaria que ocurre alrededor de 3 a 4 semanas de desarrollo embrionario muestra tres vesículas: la prosencefalia (prosencéfalo) es superior y anterior; el mesencéfalo (mesencéfalo) es inferior a la prosencefalia; y la romboencefalón (cerebro posterior) es la vesícula más inferior. En la parte b, la etapa de vesícula secundaria que ocurre a las 5 semanas de desarrollo embrionario muestra cinco regiones. De anterior y superior a posterior e inferior, estas regiones (y las estructuras que se forman a partir de ellas) son: telencéfalo (cerebro), diencéfalo (copa ocular; tálamo, hipotálamo y epitálamo), mesencéfalo (mesencéfalo), metencéfalo (pons; cerebelo) y mielencéfalo (médula oblonga). También se representan vistas laterales de cada etapa.

Desarrollo cerebral posnatal

Como resume Stiles & Jernigan (2010, p. 328), “El desarrollo del cerebro humano es un proceso prolongado que comienza en la tercera semana gestacional... y se extiende al menos hasta la adolescencia tardía, posiblemente a lo largo de la vida”. Durante los años preescolares (aproximadamente de tres a cinco años de edad), el cerebro se cuadruplica en tamaño, alcanzando alrededor del 90% del volumen de adultos a los seis años (Stiles & Jernigan, 2010). La figura\(\PageIndex{5}\) ilustra el crecimiento entre un bebé de un mes y un niño de seis años, tanto en el tamaño cerebral como en la complejidad neuronal.

Figura\(\PageIndex{5}\): Aumento del tamaño cerebral y maduración de circuitos corticales. La maduración de los procesos mentales y las habilidades motoras se asocia con un agrandamiento de aproximadamente cuatro veces en el tamaño del cerebro. Fotografías de los cerebros de un niño A. de 1 mes y B. de 6 años. Este aumento de tamaño va acompañado de un desarrollo dramático en la complejidad de los procesos neuronales, que a su vez está influenciado por el trasfondo genético y el entorno. Este incremento en la complejidad es claramente evidente en los dibujos de neuronas corticales teñidas con Golgi de la corteza cerebral de un niño de 1 mes de edad (C. mostrando el área cortical conocida como “pars triangularis of gyrus frontalis inferior”; D. mostrando “giro orbital”) y un niño de 6 años (E. “pars triangularis de gyrus frontalis inferior”; F. “circunvolución orbital”). Barra de escala para A y B: 2 cm.

Los cambios en la estructura de los componentes tanto de la materia gris como de la sustancia blanca del cerebro continúan durante la infancia y la adolescencia, acompañados de cambios tanto en la organización funcional como en el comportamiento. Los niños pequeños, particularmente los infantes, tienen una conectividad mucho mayor entre las neuronas del cerebro que los adultos. A medida que el desarrollo continúa, estas conexiones se vuelven más especializadas (a través de la poda de vías menos eficientes, según lo determinado por la experiencia- ver el desarrollo de neuronas a continuación). Correspondientemente, “la plasticidad y la capacidad de adaptación... es el sello distintivo del desarrollo temprano del cerebro” (Stiles & Jernigan, 2010, p. 328). La plasticidad (la capacidad del cerebro para cambiar en función de la experiencia) continúa a lo largo de la vida, pero se ralentiza con la edad. Todavía es posible “enseñarle nuevos trucos a un perro viejo”, ¡solo lleva más tiempo!

Aunque el cerebro humano aumenta cinco veces en volumen entre la infancia y la edad adulta, hay pocos cambios en el número de neuronas presentes. El crecimiento cerebral ocurre como resultado de la mielinización axónica y el aumento de las conexiones entre las neuronas (Budday et al., 2015).

Desarrollo de la médula espinal

Mientras el cerebro se está desarrollando a partir del tubo neural anterior, la médula espinal se está desarrollando desde el tubo neural posterior. Sin embargo, su estructura no difiere de la disposición básica del tubo neural. Se trata de un cordón largo y recto con un pequeño espacio hueco en el centro. El tubo neural se define en términos de sus porciones anterior versus posterior, pero también tiene una dimensión dorsal-ventral. A medida que el tubo neural se separa del resto del ectodermo, el lado más cercano a la superficie es dorsal (hacia la espalda), y el lado más profundo es ventral (hacia el vientre).

A medida que se desarrolla la médula espinal, las células que forman la pared del tubo neural proliferan y se diferencian en las neuronas y glía de la médula espinal. Los tejidos dorsales se asociarán con funciones sensoriales, y los tejidos ventrales se asociarán con funciones motoras

TRASTORNOS DE LA...

Desarrollo del Sistema Nervioso: Espina Bífida

La formación temprana del sistema nervioso depende de la formación del tubo neural. Se forma un surco a lo largo de la superficie dorsal del embrión, que se vuelve más profundo hasta que sus bordes se encuentran y se cierran para formar el tubo. Si esto no sucede en la región posterior donde se forma la médula espinal, se produce un defecto del desarrollo llamado espina bífida. El cierre del tubo neural es importante para algo más que la formación adecuada del sistema nervioso. Los tejidos circundantes dependen del correcto desarrollo del tubo. Los tejidos conectivos que rodean el SNC también pueden estar involucrados.

Existen tres clases de este trastorno: oculta, meningocele y mielomeningocele (Figura\(\PageIndex{6}\)). El primer tipo, la espina bífida oculta, es la más leve porque los huesos vertebrales no rodean completamente la médula espinal, pero la médula espinal en sí no se ve afectada. No se pueden notar diferencias funcionales, que es lo que significa la palabra oculta; es espina bífida oculta. Los otros dos tipos involucran la formación de un quiste, un saco lleno de líquido de los tejidos conectivos que cubren la médula espinal llamado meninges. “Meningocele” significa que las meninges sobresalen a través de la columna vertebral pero los nervios pueden no estar involucrados y hay pocos síntomas presentes, aunque las complicaciones pueden surgir más adelante en la vida. “Mielomeningocele” significa que las meninges sobresalen y los nervios espinales están involucrados, por lo que pueden estar presentes síntomas neurológicos graves.

A menudo es necesaria la cirugía para cerrar la abertura o para extirpar el quiste. Cuanto antes se pueda realizar la cirugía, mayores serán las posibilidades de controlar o limitar más daños o infecciones en la abertura. Para muchos niños con meningocele, la cirugía aliviará el dolor, aunque pueden experimentar alguna pérdida funcional. Debido a que la forma mielomeningocele de espina bífida implica un daño más extenso al tejido nervioso, el daño neurológico puede persistir, pero los síntomas a menudo se pueden manejar. Las complicaciones de la médula espinal pueden presentarse más adelante en la vida, pero la esperanza de vida general no se reduce.

Figura\(\PageIndex{6}\): Espina bífida. La espina bífida es un defecto congénito de la médula espinal causado cuando el tubo neural no se cierra completamente, pero el resto del desarrollo continúa. El resultado es la aparición de meninges y tejido neural a través de la columna vertebral. La parte (a) muestra la diferencia entre una médula espinal normal y los tres tipos de espina bífida: oculta, meningocele y mielomeningocele. En la parte (b), una ecografía tomada a las 21 semanas muestra un mielomeningocele fetal.

Desarrollo de neuronas

El desarrollo de las neuronas suele dividirse en varias etapas, aunque los nombres de las etapas pueden variar algo de una fuente a otra. La producción de neuronas (también llamada proliferación) es la primera etapa, cuando se produce la neurogénesis, la producción de nuevas neuronas a partir de células madre (Kalat, 2019). En humanos, esto comienza alrededor de la quinta semana de gestación (Budday et al., 2015), o al día 42 después de la concepción (Stiles & Jernigan, 2010). En su mayoría se termina a las 28 semanas de edad gestacional, y si el parto prematuro ocurre antes de las 28 semanas, se inhibe la neurogénesis adicional (Kalat, 2019). La figura\(\PageIndex{7}\) muestra una fotografía de neuronas que se desarrollan en un embrión.

Figura\(\PageIndex{7}\): Clúster de neuronas. El tejido embrionario humano se puede diferenciar en muchos tipos de células diferentes, incluidas las neuronas. BiII-tubulina (verde) se utiliza como marcador para neuronas inmaduras. La tinción con DAPI (azul) identifica los núcleos de las células.

A medida que las neuronas se van formando, comienza la migración (movimiento hacia sus destinos finales), siguiendo señales químicas (Kalat, 2019). La estructura madura de seis capas de la corteza cerebral se forma a través de la migración ordenada de las neuronas (Stiles & Jernigan, 2010). La diferenciación es el proceso de una neurona logrando las características que la diferencian de otras células del cuerpo, formando un axón y una o más dendritas (Kalat, 2019). El término diferenciación también abarca la formación de diferentes tipos de neuronas (Stiles & Jernigan, 2010), o ganando las características que distinguen a un tipo de neurona de otro.

La sinaptogénesis es la creación de conexiones entre neuronas mediante la formación de sinapsis (Kalat, 2019). Comienza a mitad de la gestación, y a medida que avanza la conectividad, los axones se forman y llegan a numerosas dianas “hasta que cada neurona se conecta con miles de otras neuronas” al nacer (Budday et al., 2015, p. 5). La sinaptogénesis “continúa a lo largo de la vida, ya que las neuronas forman nuevas sinapsis y descartan las viejas” (Kalat, 2019, p. 118).

La mielinización es el proceso de aislamiento de los axones con una capa de mielina, lo que acelera la transmisión de los impulsos nerviosos. La mielinización comienza en la médula espinal y luego progresa desde el cerebro posterior al mesencéfalo y finalmente al prosencéfalo. Esto ocurre gradualmente a lo largo de décadas y también puede estar implicado en el aprendizaje de nuevas habilidades motoras (Kalay, 2019).

La poda sináptica es el proceso de eliminación de sinapsis que no son útiles ni eficientes, con base en las experiencias específicas del individuo. La poda comienza alrededor del nacimiento y se completa durante la adolescencia, para cuando se alcanza la madurez sexual. Se piensa que el aprendizaje corresponde con la poda (Budday et al., 2015).

En la Figura se muestra un cronograma estimado para estas etapas del desarrollo de neuronas\(\PageIndex{8}\).

Figura\(\PageIndex{8}\): Cronología para los estadios del desarrollo de las neuronas. GA= edad gestacional. El cronograma termina con la edad de 18 años, pero algunos de estos procesos pueden continuar a lo largo de la vida. La neurogénesis comienza a las cuatro semanas de AG y disminuye bruscamente después del nacimiento, a casi nada a los cuatro meses de edad y más allá. La migración comienza a las ocho semanas GA, aumenta a través de 12 semanas GA, se mantiene estable a través de 32 semanas GA, y luego disminuye, terminando al nacer. La diferenciación y la mielinización comienzan a las 12 semanas de GA, aumentan a través de 16 semanas GA, se mantienen estables hasta las 32 semanas de GA, disminuyen hasta los cuatro meses de edad y luego se mantienen estables hasta los 18 años de edad. La sinaptogénesis comienza a las 20 semanas de GA, aumenta a través de las 24 semanas de GA, se mantiene estable hasta las 32 semanas de GA, disminuye a través de los cuatro meses de edad y luego se mantiene estable hasta los 18 años de edad. La poda comienza a los cuatro meses de edad, aumenta a través de los dos años de edad, y luego se mantiene estable hasta los 18 años de edad.

Resumen

El desarrollo del sistema nervioso comienza temprano en el desarrollo embrionario. La capa externa del embrión, el ectodermo, da lugar a la piel y al sistema nervioso. Una región especializada de esta capa se convierte en un surco que se pliega y se convierte en el tubo neural debajo de la superficie dorsal del embrión. El extremo anterior del tubo neural se desarrolla en el cerebro, y la región posterior se convierte en la médula espinal.

El cerebro se desarrolla a partir de esta estructura tubular temprana y da lugar a regiones específicas del cerebro adulto. A medida que el tubo neural crece y se diferencia, se agranda en tres vesículas que corresponden a las regiones del prosencéfalo, mesencéfalo y cerebro posterior del cerebro adulto. Posteriormente en el desarrollo, dos de estas tres vesículas se diferencian aún más, dando como resultado cinco vesículas. Esas cinco vesículas pueden alinearse con las cuatro regiones principales del cerebro adulto. El cerebro se forma directamente a partir del telencéfalo. El diencéfalo es la única región que mantiene su nombre embrionario, e incluye el tálamo y el hipotálamo. El mesencéfalo se convierte en el mesencéfalo, el metencéfalo forma los pones y el cerebelo, y el mielencéfalo se convierte en la médula.

El desarrollo del cerebro es un proceso de por vida, y el cerebro conserva la plasticidad (la capacidad de cambiar basada en la experiencia) a lo largo de la vida. El aumento en el tamaño del cerebro durante el desarrollo cerebral postnatal ocurre en gran parte debido a la mielinización de los axones y al aumento de las conexiones entre las neuronas

La médula espinal se desarrolla a partir del resto del tubo neural y retiene la estructura del tubo, con el engrosamiento del tejido nervioso y el centro hueco convirtiéndose en un canal central muy pequeño a través de la médula. El resto del centro hueco del tubo neural corresponde a espacios abiertos dentro del cerebro llamados ventrículos, donde se encuentra líquido cefalorraquídeo.

Se han identificado varias etapas del desarrollo de neuronas: producción (o proliferación) de neuronas, migración, diferenciación, sinaptogénesis (aumento de la conectividad), mielinización y poda sináptica.

Referencias

Budday, S., Steinmann, P., & Kuhl, E. (2015). Biología física del desarrollo del cerebro humano. Fronteras en la Neurociencia Celular 9, 1-17. doi=10.3389/fncel.2015.00257

Kalat, J.W. (2019). Psicología Biológica (13ª ed.). Cengage.

Stiles, J. & Jernigan, T.L. (2010). Los fundamentos del desarrollo cerebral. Revisión de Neuropsicología 20, 327—348. DOI 10.1007/s11065-010-9148-4

Atribuciones

1. Cifras:
   1. El embrión vertebrado de Jlesk está licenciado bajo CC BY-SA 3.0, vía Wikimedia Commons
   2. La cresta neural vía Wikimedia Commons ha sido liberada al dominio público por su autor, Abitua en Wikipedia en inglés. Esto se aplica a nivel mundial.
   3. Vesículas cerebrales embriológicas- sin atribución específica (de "Desarrollo del Cerebro Humano” por LibreTexts, licenciado bajo notset). Nota: El texto de esta fuente es impreciso, a veces hasta el punto de ser inexacto, y no se incluye en la adaptación del texto de esta página.
   4. Desarrollo de vesículas cerebrales por OpenStax está licenciado bajo CC BY 4.0, a través de Wikimedia Commons
   5. Maduración cerebral por Javier DeFelipe tiene licencia CC BY 3.0, vía Wikimedia Commons
   6. Espina Bífida de OpenStax está licenciada bajo CC BY-SA 3.0/Imagen de ultrasonido: “Espina bífida lombare sagittale” de Wolfgang Moroder está licenciada bajo CC BY-SA 3.0; ambas son vía Wikimedia Commons
   7. Clúster de neuronas por M. Oktar Guloglu, CC BY-SA 4.0, vía Wikimedia Commons
   8. Cronología del desarrollo de neuronas adaptada por Naomi Bahm (ortografía corregida) de Cronología del desarrollo cerebral por Merve Çikili Uytun está licenciado bajo CC BY 3.0, vía Çikili Uytun, Merve. (2018). Periodo de Desarrollo de la Corteza Prefrontal. (De Cortex Prefrontal, editado por Ana Starcevic y Branislav Filipovic.) http://dx.doi.org/10.5772/intechopen.78697
2. Texto adaptado de:
   1. 11.5: Desarrollo del Sistema Nervioso por Whitney Menefee, Julie Jenks, Chiara Mazsasette, & Kim-Leiloni Nguyen está licenciado bajo CC BY.
3. Cambios: Texto (y algunas de las imágenes) de la fuente anterior reagrupados con algunas modificaciones, transiciones y contenido e imágenes adicionales (particularmente la visión general del desarrollo cerebral embrionario, y secciones sobre desarrollo cerebral postnatal y desarrollo de neuronas) agregado por Naomi I. Gribneau Bahm, PhD., Profesor de Psicología en Cosumnes River College, Sacramento, CA.